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Durant les années 1960 et 1970, Le Seigneur des anneaux devient la base d'un véritable phénomène : le livre est considéré comme un symbole de la contreculture, et il est même question, un temps, d'une adaptation cinématographique où joueraient les Beatles. On peut également citer les slogans « Frodo Lives! » (« Frodo est vivant ») ou « Gandalf for President » (« Gandalf président »), très populaires chez les fans de Tolkien durant ces deux décennies, ou les nombreuses parodies dérivées de l'œuvre, dont la plus connue est sans doute Lord of the Ringards (Bored of the Rings), écrite par des rédacteurs du Harvard Lampoon et publiée en 1969.

Le succès populaire du Seigneur des anneaux a pour effet d'étendre la demande pour la science-fiction et la fantasy. L'évolution de ce genre dans les années 1960 et 1970 est largement due au Seigneur des anneaux. Un grand nombre de livres dans la même veine sont alors publiés, comme le cycle de Terremer de Ursula Le Guin ou les livres de Shannara de Terry Brooks.

L'industrie du jeu de rôle a aussi été fortement marquée par Le Seigneur des anneaux : Donjons et dragons, l'ancêtre du genre, inclut de nombreuses races issues du roman : hobbits, elfes, nains, demi-elfes, orques et dragons. Gary Gygax, principal créateur du jeu, maintient cependant n'avoir été que peu influencé par Tolkien, n'ayant inclus ces éléments que pour rendre son jeu plus populaire. L'univers de Tolkien a connu deux adaptations directes en jeu de rôle, la première dans les années 1980 (JRTM, édité par Iron Crown Enterprises), la seconde suite à l'adaptation de Peter Jackson, en 2002 (Jeu de rôle du Seigneur des Anneaux, édité par Decipher).

Le livre a également influencé de nombreux musiciens. Le groupe de rock anglais Led Zeppelin a composé plusieurs morceaux qui font explicitement référence au Seigneur des anneaux : Ramble On (sur Led Zeppelin II), The Battle of Evermore et Misty Mountain Hop (sur Led Zeppelin IV), et Over the Hills and Far Away (sur Houses of the Holy). Stairway to Heaven, la plus célèbre composition du groupe, est souvent dite faire référence au livre, mais Robert Plant a déclaré qu'il n'en était rien. Mirage, le second album du groupe Camel, contient trois morceaux inspirés par le livre (Nimrodel, The Procession et The White Rider). Le pseudonyme de Steve Peregrin Took, percussionniste du groupe T. Rex, vient du nom du hobbit Peregrin Touque. Le groupe de rock progressif canadien Rush a été également influencé par l'œuvre de Tolkien, avec la chanson Rivendell, par exemple, tout comme le groupe Marillion, qui s'appelait à l'origine Silmarillion.

L'œuvre de Tolkien a beaucoup inspiré les groupes de metal. La quasi-totalité de la discographie du groupe Summoning se fonde sur celle-ci. Le groupe de power metal allemand Blind Guardian a composé un grand nombre de morceaux contenant des références à l'œuvre de Tolkien ; leur album Nightfall in Middle-Earth est fondé sur l'histoire du Silmarillion. Plusieurs groupes, comme Burzum, Gorgoroth ou Amon Amarth, tirent leurs noms de termes forgés par J.R.R. Tolkien, en général associés au Mordor : le terme burzum (qui apparaît dans les vers gravés sur l'Anneau Unique) signifierait « ténèbres » en noir parler, Gorgoroth est le nom d'une région du Mordor, et Amon Amarth est le nom sindarin de la Montagne du Destin

Au début du Second Âge de la Terre du Milieu, les Elfes forgerons conçurent dix-neuf Anneaux de Pouvoir pour les Hommes, les Nains et les Elfes. Finalement, le Seigneur Ténébreux Sauron forgea l'Anneau Unique pour les gouverner tous. Si la Dernière Alliance des Elfes et des Hommes tomba devant lui, l'Anneau arriva entre les mains du prince Isildur, descendants des puissants rois d'au-delà de la mer. Après qu'Isildur fut tué par des Orques, l'Anneau reposa au fond du fleuve Anduin pendant de longues années, durant lesquelles Sauron s'empara des Neuf anneaux qui avaient été donnés aux Hommes et fit de leurs possesseurs les Spectres de l'Anneau, de terrifiantes ombres qui écumaient le monde à la recherche de l'Unique. Ce dernier fut retrouvé par deux amis. L'un d'entre eux, Sméagol, fut tellement attiré par l'Anneau qu'il tua son ami Déagol pour le posséder. L'Anneau le transforma en une créature tordue et crachotante, Gollum, jusqu'à ce que son « précieux » fût découvert par le hobbit Bilbon Sacquet. Des années plus tard, dans la Comté, Bilbon fête son anniversaire. Dans son trou de hobbit, le mage Gandalf lui demande de laisser l'Anneau à Frodon Sacquet. Bilbon finit par accepter et quitte la Comté. Dix-sept années s'écoulent, durant lesquelles Gandalf apprend que la Comté est en danger : les forces du mal ont appris que l'Anneau est en possession d'un Sacquet. Gandalf retrouve Frodon et lui apprend l'histoire de l'Anneau et le danger qu'il fait peser sur toute la Terre du Milieu. Frodon quitte sa demeure en emportant l'Anneau.

Il est accompagné par trois amis hobbits : Pippin, Merry et Sam. Dès le début de leur voyage, ils sont pourchassés par les Spectres de l'Anneau. Ils leur échappent de justesse et atteignent finalement la ville de Bree, où ils rencontrent Grands-Pas, un ami de Gandalf, qui les guide sur le reste de la route menant à Fondcombe. Au sommet du Mont Venteux, Frodon est blessé par la lame imprégnée de magie noire du chef des Spectres. Un fragment de la lame reste pris dans la blessure, et sa maladie s'accentue comme le voyage progresse. Ils rencontrent l'Elfe Legolas. Les Spectres les rattrapent, mais sont balayés par la rivière enchantée au gué de Fondcombe. À Fondcombe, Frodon est soigné par le seigneur des lieux, Elrond. Il retrouve Gandalf, qui avait été retenu prisonnier par son confrère Saroumane ; ce dernier prévoit de rallier Sauron, mais veut l'Anneau pour lui-même. Bilbon, Gandalf et d'autres débattent de ce qui devrait être fait de l'Unique. Frodon se propose pour aller au Mordor, où l'Anneau peut être détruit. Il quitte Fondcombe avec huit compagnons : Gandalf, Aragorn, Boromir, fils du Surintendant du Gondor, l'Elfe Legolas, le Nain Gimli, et ses trois compagnons hobbits.

De fortes chutes de neige les empêchent de franchir les Monts Brumeux et ils sont contraints passer sous les montagnes, à travers la Moria, un ancien royaume nain désormais plein d'Orques et d'autres créatures maléfiques. Là, Gandalf chute dans l'abîme après avoir combattu un Balrog. Les huit membres restants de la Communauté passent ensuite quelque temps dans le havre elfique de Lothlórien, qu'ils quittent en bateau. Boromir tente de prendre l'Anneau à Frodon, qui le passe à son doigt et s'enfuit. Il décide de poursuivre sa quête seul, mais le fidèle Sam insiste pour rester avec lui.

Boromir est tué par des Orques en tentant de défendre Merry et Pippin, qui sont capturés par des Orques désireux de les amener à l'Isengard en traversant le Rohan. Après leur avoir échappé et s'être enfuis dans la forêt de Fangorn, ils rencontrent Sylvebarbe, un gigantesque Ent. Aragorn, Gimli et Legolas, pistant Merry et Pippin, suivent leurs empreintes jusque dans Fangorn, où ils retrouvent Gandalf, qu'ils croyaient mort dans la Moria. Tous quatre chevauchent vers la capitale du Rohan, Edoras, où Gandalf convainc le roi Théoden que son peuple est en danger. Aragorn, Legolas et Gimli voyagent alors jusqu'au fort du Gouffre de Helm.

Pendant ce temps, Frodon et Sam découvrent que Gollum les piste, et ils le capturent. Frodon le prend en pitié et lui laisse la vie sauve, à la condition qu'il les guide vers la Montagne du Destin. Gollum promet de les mener à une entrée secrète du Mordor. Au Gouffre de Helm, les forces de Théoden résistent à l'attaque des Orques de Saroumane, et Gandalf arrive juste à temps le lendemain matin avec les cavaliers du Rohan : aucun Orque ne s'échappera.